同种异体神经移植在头颈部显微重建手术中的应用

背景介绍

随着虚拟手术设计（Virtual surgical planning，VSP）的推广、游离皮瓣移植技术的提高以及个性化植入物（Patient-specific implants， PSI）的应用，头颈部重建手术在过去十年中取得了显著的进步。近年来，神经重建与再生是功能性修复重建中备受关注的下一个前沿领域。头颈部的一些运动和感觉神经在手术操作过程中容易受损，并可在术后引起相应的临床症状。其中，面神经（脑神经VII）是表情肌的主要支配者，其损伤会导致明显的面瘫症状，并影响进食、说话、闭眼等。诸如头颈部副神经（脑神经XI，图1）和舌下神经（脑神经XII）等运动神经在在颈淋巴清扫手术中常常显露，而在头颈部原发肿瘤切除中较少暴露。最受关注的感觉神经是三叉神经（脑神经V）及其分支，包括眶上神经、滑车上神经和眶下神经（图2）。此外，耳大神经（图3）和耳颞神经相对表浅，在涉及颈部和耳前入路的手术中可能受损。在三叉神经系统的所有分支中，舌神经（Lingual nerve，LN）和下牙槽神经功能障碍（Inferior alveolar nerve，IAN）最容易损伤（本文讨论的重点）。随着锥形束计算机断层扫描（cone-beam computed tomography，CBCT）、磁共振神经造影（magnetic resonance neurography，MRN）、内窥镜辅助手术和同种异体神经移植的出现，神经损伤的诊断和治疗技术有了显著提高。无论是良、恶性肿瘤患者，还是骨髓炎、放射性骨坏死（osteoradionecrosis，ORN），或药物相关性颌骨坏死 （medication-related osteonecrosis of the jaws，MRONJ）的患者，神经重建可以使这些患者在神经功能恢复中受益，并能他们的提高生活质量。

图1 应用经处理的同种异体神经移植物重建脊髓副神经。

图2 左上颌颌骨巨大骨化性纤维瘤切除术后重建眶下神经。

图3 肿瘤切除术后同种异体神经修复耳大神经。

解剖结构

脑神经V，又名三叉神经，主要支配颌面部的感觉，分为三支（V1、V2、V3），分别支配面部的上、中、下三分之一。来自这些分支的感觉刺激传递至位于颅中窝后内侧的梅克尔腔（Meckel’s cave）内的三叉神经节（半月神经节）。眼分支（V1）支配睑裂以上、眼、部分鼻腔的感觉。上颌分支（V2）支配鼻腔、副鼻窦、上颌牙齿和面中部皮肤的感觉。下颌支（V3）的独特之处在于它同时包含内脏传出纤维和躯体传入纤维，前者控制咀嚼肌、二腹肌前肌、下颌舌骨肌和腭肌；后者分为耳颞神经、舌神经、下牙槽神经和颊长神经，支配口腔黏膜、舌前三分之二、下颌牙齿和面下份皮肤的感觉。舌神经自V3主干分出后不久便收纳脑神经VII分支之一的鼓索，将副交感神经分布至下颌下腺、舌下腺以及来自舌前三分之二的味觉。之后，舌神经通过咽上缩肌和下颌舌骨肌之间进入口腔，继续在舌骨舌肌外侧的口底部走行，勾绕下颌下腺导管，并最终分布于舌。舌神经是多束状神经（9-18 束），平均直径为3.2 mm^[1]。下牙槽神经自颅底从翼内肌、翼外肌之间下行至下颌升支中份，并从舌侧进入下颌骨。下牙槽神经在前磨牙水平穿出移行为颏神经，支配同侧唇和颏部的感觉。下牙槽神经也是多束神经，包含12-21支，平均直径2.4 mm^[2]。

手术相关神经损伤及处理

头颈部肿瘤的治疗有时可能需要牺牲包括神经在内的某些重要结构，以获得足够安全的手术切缘。此外对于恶性肿瘤，为了保证手术的根治性，神经周围浸润是切除神经的考量因素。然而，对于某些良性病变，当神经邻近甚至是位于病变内时，也可以在不影响安全性原则的情况下保留神经。
对于邻近良、恶性病变或受累的神经，通常有以下几种处理策略。一种选择是切除肿瘤并牺牲神经，并且不进行神经重建。这种方法会该神经支配的皮肤完全丧失感觉。第二种方法是切除肿瘤和受累神经，二期重建。但这会带来在神经残端周围形成瘢痕的风险，而且残端难以定位，使得神经重建变得困难和不可预测。最后一种方法是切除肿瘤及神经，即刻进行神经重建。一般来说，这种方法提供了功能性神经感觉恢复（functional neurosensory recovery，FNSR）的最佳机会，并且不影响手术的肿瘤安全性原则。其他可供选择的方法，包括“改道术”（将下牙槽神经在近中舌侧从下颌骨拉出-图4）和“神经保留术”（颌骨外侧面骨皮质上进行开窗，将神经与肿瘤部位分开从而在切除过程中保留神经-图5）。上述技术有着各自的优点，共同目标都是在保证肿瘤根治的前提下减少神经相关并发症，其应用主要取决于病理类型。对于某些特定类型的良性病变，如成釉细胞瘤等，相关研究表明一旦有神经周围浸润证据则不应该保留神经^[3]。舌神经或下牙槽神经的牺牲是术后患者功能障碍的主要原因，导致诸如舌的前三分之二感觉丧失，味觉改变，下唇同侧、颏部、下颌牙列感觉丧失，咀嚼困难，吞咽困难，继发于缺乏机械感受和伤害感受的舌和/或唇部持续创伤，流涎，面部动作功能受损，语言障碍，神经瘤形成引起的感觉迟钝，消化不良和胃酸倒流^[4]。这些会导致患者进食障碍，并带来相关的心理和生理后果（如抑郁、体重变化等）^[5]。

图4 神经改道术。

图5 神经保留术。

神经重建可以分为三种方法：直接缝合神经修复术、导管辅助修复和移植修复。其应用取决于几个关键因素：首先，也是最重要的一点，神经吻合必须绝对无张力，因为张力会持续干扰轴突生长^[6]，同时增加瘢痕组织的形成。尽管有研究表明，在间神经断端间隙达4 mm的舌神经的初步修复中取得了成功^[7]，但间隙最好不要超过2 mm。一项研究表明，当吻合处存在大于25g的张力时，神经重建的成功率开始下降^[8]。此外，切除无活性或受损神经获得足够的手术切缘，优先级高于保留足够的神经长度以无张力修复。如果适应证选择合适且操作得当，直接神经修复术成功率明显要高。Bagheri 等观察到，接受直接神经修复术患者的恢复率为 88.9%（16/18）^[9]。但Mozsary等的研究中，接受直接神经修复术的 18 名舌神经损伤患者中只有12名患者功能性感觉神经恢复^[10]。Susarla发现这些患者的神经瘤形成率较高^[11]。在无法直接进行神经修复或张力不可避免的情况下，可以通过导管辅助完成无张力修复，以使轴突引导穿过间隙并防止轴突逃逸，并减少神经再生区域的炎症（图6）。目前，已有多种材料得到应用，并已显示出良好的效果，从不可吸收材料（如硅胶或GoreTex）^[12]到冷冻干燥的肌肉移植^[13,14]再到静脉移植；其中静脉移植导管可修复宽至5 mm间隙并取得良好的效果^[15]。由I型胶原、聚乙醇酸或猪肠粘膜下层制成的可吸收导管（图7）已成为的最新、最常用材料，与直接神经修复术导相比，导管辅助的无张力显微神经吻合更少发生感觉障碍^[16]。目前正在开发第三代导管尝试将可控性释放的神经营养生长因子、干细胞和雪旺氏细胞的结合起来，以辅助神经再生^[17,18]。Safa和Buncke认为对于小于6 mm的间隙，导管辅助的神经吻合能够稳定地达到功能性感觉神经恢复^[19]。Lohmeyer等对使用导管进行5-25 mm缺损的指神经重建后的感觉恢复进行了文献综述，得到了类似的结果，即：当使用空心导管修复大于6 mm的间隙时，感觉恢复显著下降^[20]。导管能够作为屏障膜将神经元再生区域与周围隔离，防止疤痕组织向内生长炎症以及反应，预防外部机械创伤。

图6 直接神经吻合修复与导管辅助修复对比。图片经许可后由 Axogen（佛罗里达州阿拉楚阿）提供。

图7 由猪肠粘膜下层制成的神经导管。图片经许可后由 Axogen（佛罗里达州阿拉楚阿）提供。

最后，对于较大的神经缺损（大于6 mm）的情况，使用移植物进行神经重建能够最大限度地提高感觉恢复的成功率。过去，自体神经移植更加常见^[21,22]，其中腓肠神经和耳大神经（图8）在头颈部重建手术中应用最广泛^[23,24]。然而，2008 年推出的经处理的同种异体神经移植物（processed nerve allograft，PNA；图9）显示出良好的效果，与自体移植物相似^[25-27]。同种异体神经移植物最初在四肢手术中应用，接着推广至头颈部重建手术。同种异体移植可以保护神经形态和结构，以及细胞外基质微环境，是促进神经再生支架。这些同种异体移植物都经过脱细胞和灭菌处理的，降低了免疫排斥的风险，无需免疫抑制治疗^[28]。

图8 耳大神经用于自体神经重建。

图9 加工过的同种异体神经。图片经许可后由 Axogen（佛罗里达州阿拉楚阿）提供。

Ducic 和 Yoon通过文献综述发现，与直接缝合神经修复术或导管辅助修复相比，同种异体移植物和自体移植物在感觉恢复方面有显著提升^[29]。并且同种异体移植物和自体移植物两者的成功率没有显著差异，同种异体移植物比自体移植物有数个优点：避免开辟第二术区，减少手术时间，并且避免供区出现感觉障碍，例如移植耳大神经导致的耳朵麻木，移植腓肠神经导致的足（踝）麻木。此外，供区移植神经长度是有限的，缺损过宽时无法满足神经重建的要求。经处理的同种异体移植物长达70 mm，约等于从下颌小舌到颏孔的平均距离，因此几乎可以满足所有情况的需要，即使是对于从三叉神经的一个分支与另一个分支的末端神经重建这一极端情况来讲亦是如此。此外，对于缺损较大的情况，可以将同种异体神经移植物连续缝合在一起以获得增加的长度（图10）。神经再生的速度大约为1 mm/天，亦有文献中报道神经再生速度为0.2-3 mm/天^[30]。值得注意的是，在选择移植物之前应先确定受区神经，以便准确确定移植物长度。不仅切断的受区神经会收缩，从而产生更大的缺损，供区的神经移植物的长度也会缩短约 20%，并且在供区受区神经末端的准备过程中可能会损失部分长度。因此，供区神经移植物应至少比缺损长25%^[31]。此外，这些常用的自体神经移植物与舌神经、下牙槽神经之间存在直径差异，腓肠神经平均直径约2.1 mm，耳大神经约 1.5 mm，均明显小于舌神经、下牙槽神经。而同种异体神经移植物可以理想地匹配直径^[32]。匹配受区神经和移植神经之间的神经束数也很重要，能够优化患者术后感觉的恢复，并最大限度地减少神经束的丢失和神经瘤的形成。与舌神经和下牙槽神经相比，腓肠神经和耳大神经仅包含 44%-69%的神经束^[33]。Zuniga 发表过一篇具有里程碑意义的论文，研究证实应用同种异体神经移植修复由创伤（牙槽、正颌手术）或者是肿瘤造成的神经缺损，对于舌神经和下牙槽神经的功能性感觉恢复率分别为87%和88%， 如果在损伤90天内进行修复，则100%会出现改善^[34]。Brooks等研究了在5-50 mm的小缺损中使用PNA进行神经重建的情况，在87%的患者中发现了可接受的恢复，只有5%再手术率^[35]。肿瘤导致的神经缺损，由于病灶大小和需要足够的手术切缘，往往是大范围缺损（通常超过50mm），对于此类情况，Salomon 等发现85.7%的患者显示至少S3恢复^[36]。另一项研究通过在18位良性病变患者中应用PNA即刻行下牙槽神经重建，并且神经移植物均超过45 mm，发现术后12个月FNSR为90%，44%的人仅3个月就恢复了感觉功能^[37]。

图10 将多个同种异体神经缝合以增加长度。

手术技巧

为了达到最好的治疗效果，神经重建手术应以有条不紊和逐步的方式进行。首先必须仔细检查神经，去除附近异物、碎骨片和瘢痕组织。接下来，必须评估每个神经残端的状况，检查是否有良好的神经内毛细血管出血、整齐的神经束和清洁的边缘。Wolfe的一项研究表明，修复神经的成功在很大程度上取决于健康的神经末梢，理想修复需要至少75%的健康神经束^[38]。此时，神经末梢应保持无张力，根据所需要操作的神经，确定重建后的神经将位于组织中的位置，从而判断将采用哪种神经重建方法。如果神经残端彼此靠近且没有张力，可以尝试使用神经外间断缝合线（8-0尼龙）进行直接神经修复术（图11）。可以在12点和6点钟缝两针，如果需要额外缝合，可以在4、8和12点钟位置缝三针，注意只缝合神经外膜。不能用缝合针干扰、扭曲或损伤神经束，因为这会形成瘢痕并影响神经束的方向。除了神经外膜修复外，在四肢神经重建中还进行了神经束间的直接吻合，虽然这样允许更直接的神经束的吻合，但这会增加瘢痕形成和阻断血供^[39]。为了保护吻合部位，可以在修复部位周围放置保护器作为屏障，该保护器可以垂直于神经轴放置并用微夹固定。即使在较小间隙或无张力的情况下，直接神经修复术在很大程度上已被导管辅助的修复取代，因为导管辅助的重其增加了治疗的可预测性和对吻合部位的保护。如果存在较大的间隙（2-6 mm）或神经末梢有张力，则可以使用导管辅助修复（图12）。在这种情况下，将导管放置在一个游离神经末端周围，并在12点钟和6点钟方向用两条 8-O 尼龙间断神经外膜缝合线固定，然后将另一端末梢送入导管，同样在12点钟和6点钟方向缝合固定，同时确保不要用镊子挤压神经。肠黏膜下层神经导管的半透明性对于神经末梢和吻合位点的可视化是非常重要的，可确保最佳的对位和间距。其他常用的导管，如胶原蛋白、聚乙醇酸和静脉移植物缺乏半透明的优势。

图11 舌神经直接缝合修复。

图12 导管辅助舌神经修复，注意神经残端之间 2 mm的小间隙。

在使用导管辅助修复或是PNA时，自体神经移植物或 PNA 应在另一术区准备，当神经-吻合器复合体组装好后转移至术区。如果使用同种异体移植物，应选择合适尺寸的 PNA，通常下牙槽神经为 3-4 mm，舌神经为 3-5 mm为宜。需用手术刀形成整齐的神经末端，并选择合适尺寸的吻合器。在任一神经末梢周围放置一个吻合器，确保将移植神经边缘置于在与受区神经残端仅存在 1-2 mm间隙的位置。在12点钟和6点钟位置放置两根 8-O 尼龙间断神经外膜缝合线，将移植物到吻合器缝合。一旦吻合器-移植物-吻合器单元组装好（图13），它就会被转移到手术区域，并使用相同缝合方法与受区神经残端吻合。一般首先吻合近端，然后再吻合远端，有时也可使用“跳伞技术”（图14）。下牙槽神经和舌神经的同时重建也可能的，该类手术难点在于如何寻找两个神经残端近心端，但是这可以通过合理的手术入路选择解决（图15）。

图13 在后台准备的吻合器-神经复合体。

图14 上图：将神经复合体带入手术野并简化近端缝合的“跳伞技术”。下图：与天然神经残端的远端接合。

图15 下唇入路下颌骨切除术中的下牙槽神经和舌神经的同时重建。

重建神经的重定位对于确保其保护和最大限度地再生，在组织内保持静止、没有外部撞击或损伤是至关重要的。对于舌神经重建，神经的位置相对稳定，通常位于在口腔底部软组织内的原始位置。然而，对于重建的下牙槽神经，其在组织内的最终定位取决于几个因素，其中之一是下颌重建的类型。如果仅使用钢板重建下颌连续性（带有或不带有软组织瓣），只需将神经放置在软组织内即可（图16）。然而，如果要进行骨移植，则重建神经的方向和定位更具挑战性。对于非血管化移植骨，神经可以放置在移植骨的外部，或者理想情况下在移植骨内，这样随着移植骨的改建能够形成新下颌管（图17），为其提供额外的保护。但是，如果使用带血供的游离骨瓣进行重建，因为神经不能放置在骨内，必须仔细考虑神经的位置。当神经从近端到远端时，它可以位于骨节的下方或上方（图18）。但是如果计划种植牙，则应将神经放置在移植骨下方，因为在种植牙手术中神经可能会从上方受损，除非切缘靠近端，并且最后的种植体也远离切缘。如果在术前使用 VSP，则可以事先确定神经的最终位置^[40]（图19）。

图16 使用钢板和软组织皮瓣重建下牙槽神经。

图17 新生成的下颌管包含重建下牙槽神经两例。

图18 重建后下牙槽神经相对于腓骨游离皮瓣的不同位置。

图19 术前虚拟手术规划来预先确定的重建计划，包括相对于游离骨瓣的同种异体神经移植物的定位。

很容易做出膜龈手术对预后有不良影响的推断。我们也可以假设，那些由于病理性因素导致耐受性差和疼痛阈值低的患者，也可能是胶原基质代替自体结缔组织移植的适应证。在22项研究中仅4项研究进行了组织学分析，总共21个样本。样本量有限的情况下，组织学显示胶原膜整合良好并成为健康组织，与天然牙龈类似。本综述的局限性在于可用文献仍然相对较少，因此纳入了更广泛的研究类型，包括综述、临床试验和观察性研究，这必然增加了结果异质性及潜在的估计误差。最后，在各种研究中选择的不同手术方法和移植物的不同时间（在种植体植入前、植入时或植入后增加软组织）也会导致结果的异质性。回顾这些文章，似乎均建议在植入种植体前或同期使用Mucograft® 移植软组织，以便在缺乏足够厚度角化组织的情况下来对抗术后骨重建。

神经恢复和康复

术后感觉神经恢复是多因素的，影响恢复效果的因素有很多。外科医生和患者对手术成功的定义差异很大。术前评估患者对感觉恢复的期望非常重要，因为即使是最好的结果也可能无法将功能恢复到损伤前的水平，因此应在手术前让患者意识到这一点。例如，在舌神经修复中，虽然重建后可能会有所改善，但不能期望味觉完全恢复。有许多主观方法可以测试神经重建后的感觉恢复，包括：软触感、温度感和疼痛感。随着时间的推移绘制出患者的康复区域，可以跟踪进展并与之前的检查进行比较。术后恢复的客观评估是基于适用于口腔颌面部的医学研究委员会量表（Medical Research Council Scale；表1）^[41]。使用此量表时，S3或更高通常被认为已实现 FNSR。当痛感和轻触感恢复，感觉再训练对于进一步恢复是有益的^[42]。

表1 医学研究委员会用于对三叉神经的感觉功能分级量表。S3、S3+ 和 S4 级被认为是功能性感觉恢复。
Full table

结论

随着头颈部根治术后缺损的功能性重建理念的推广，神经重建这一概念得到了广泛的关注。术后三叉神经系统功能障碍，会对生理功能和社会心理功能造成巨大影响，而神经功能的恢复对提高患者的生活质量具有重要作用。在可能的情况下，原发灶切除同期进行感觉神经显微外科修复，并应以逐步、有条理的方式进行，以增加成功率。现有多种神经重建技术，但同种异体移植物的使用具有良好效果，同时降低了自体神经移植造成的供区功能障碍，克服了直接神经缝合法和导管辅助修复的不足。同种异体神经移植物可用于良性和恶性病变，可以重建较大的缺损，效果极佳且简单易行。头颈肿瘤-修复重建外科医生应该意识到神经重建技术的可预测性，以优化患者术后功能恢复。

Acknowledgments

Funding: None.

Footnote

Provenance and Peer Review: This article was commissioned by the Guest Editor (Paolo Cariati) for the series “Microvascular reconstruction of head and neck oncological defects—state of the art” published in Frontiers of Oral and Maxillofacial Medicine. The article was sent for external peer review organized by the Guest Editor and the editorial office.

Conflicts of Interest: All authors have completed the ICMJE uniform disclosure form, available at: https://fomm.amegroups.org/article/view/10.21037/fomm-2020-mr-02/coif. The series “Microvascular reconstruction of head and neck oncological defects—state of the art” was commissioned by the editorial office without any funding or sponsorship. The authors have no other conflicts of interest to declare.

Ethical Statement: The authors are accountable for all aspects of the work in ensuring that questions related to the accuracy or integrity of any part of the work are appropriately investigated and resolved.

Open Access Statement: This is an Open Access article distributed in accordance with the Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivs 4.0 International License (CC BY-NC-ND 4.0), which permits the non-commercial replication and distribution of the article with the strict proviso that no changes or edits are made and the original work is properly cited (including links to both the formal publication through the relevant DOI and the license). See: https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/.

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译者介绍

郭陟永
上海交通大学医学院附属第九人民医院
博士，导师张陈平教授。以第一/共一作者身份在JAMA oncology等杂志发表文章7篇。Head & Neck审稿人。曾获第十三次全国口腔颌面-头颈肿瘤内科学术会议“青年医师病例大赛”一等奖，四川省口腔医学会口腔颌面外科专委会年会病例比赛三等奖。

审校介绍

肖孟
口腔颌面外科 医学博士
上海交通大学医学院附属第九人民医院口腔颌面-头颈肿瘤科主治医师
研究方向口腔恶性肿瘤免疫微环境，以第一作者/通讯作者发表SCI论文10余篇，主持国家自然科学基金青年项目1项，上海市“扬帆计划”1项。（更新时间：2022-03-17）

（本译文仅供学术交流，实际内容请以英文原文为准。）